Сам музей был создан по инициативе ростовских купцов и краеведов А. А. Титова и И. А. Шлякова, а также при участии архиепископа Ярославского и Ростовского Ионафана, ярославского губернатора В. Д. Левшина и представителей Московского археологического общества. В 1959 году был организован Ярославский архитектурно-художественный музей-заповедник, и Ростовский музей стал его филиалом. С 1969 года Ростовский музей обрёл статус самостоятельного музея-заповедника.
Так называемый Дом крестьянина Ёлкина — это двухэтажное здание XIX века, в котором в данный момент размещается филиал Ростовского государственного музея.
Музей находится в Борисоглебских слободах (посёлок Борисоглебский), ранее носивших название Подборная слобода, по адресу: Ярославская область, посёлок Борисоглебский, улица Первомайская, дом 16. Сам дом принадлежал семье Ёлкиным — зажиточным крестьянам, которые промышляли земледелием и торговлей, а также занимались благотворительностью.
Музей «Дом крестьянина Ёлкина» появился в 1927 году именно как филиал Ростовского государственного музея, а экспозиция открылась в 1928 году. Создание филиала было необходимо в связи с передачей Ростовскому музею архитектурного ансамбля Борисоглебского монастыря в 1924 году.
Уже в XXI веке — после 2013 года — музей был выведен из стен монастыря. Для размещения филиала он получил тот самый Дом крестьян Ёлкиных, в котором после реставрации должен был появиться новый тип музея.
В 2014—2015 гг. ООО «Интеграл» приступило к выполнению ремонтно-реставрационных работ на объекте культурного наследия «Дом жилой» (дом Ёлкина) по реставрационному проекту ООО «Возрождение-Яр», разработанному в 2013 году. Это были масштабные работы по восстановлению здания, которые включали:
Сейчас Дом крестьянина Ёлкина — это новый музейный формат, включающий экспозицию, организованную с учётом истории дома, и разнообразные мероприятия, ориентированные на интересы местных жителей. Например, в музее реализуется проект «Мой музей — моя история» и есть действующий клуб «Яблочный пирог».